Vu le succès de la première Cross Academie, Kurosu a décidé d'ouvrir une nouvelle école, toute aussi particulière. Pourquoi si particulière ? Car cette école est divisée en deux classes, toutes deux bien distinctes : la classe de jour et la classe de nuit.
La classe de nuit [communément appelée Night Class] est complètement différente de toutes les autres classes. Constituée de l'élite de Tokyo, de la jeunesse dorée du Japon, tous ses élèves ont la particularité d'être extrêmement beau et intelligent, et en plus de ça, ils ont tous un point commun : leur goût du sang. En effet, ce sont des vampires. Peu de personnes sont au courant, à part la directrice et les élèves de la Night Class eux même.
La deuxième classe, celle de jour, cette dernière appelée Day Class, est tout ce qu'il y a de plus normal. Des cours le jour, des matières normales et des goûts parfaitement normaux. Les jeunes filles [ainsi que les garçons d'ailleurs], lors du changement de classe, essaye d'apercevoir leurs condisciples de nuit, les Night Class. Il suffit qu'en apparaisse un seul pour que la cohue et le chaos s'installent ! Les filles deviennent littéralement folles devant les garçons et les nuits des garçons humains sont hantées par les demoiselles de la classe de nuit.

Les seuls à connaître le grand secret sont les chargés de discipline, ou plus communément gardiens. Ils sont chargés de la sécurité des élèves humains contre la soif des vampires. Mais comme le dit le dicton, quand les chats ne sont pas là, les souris dansent ... Et la directrice tient bien trop à ses précieux élèves plus riches que possible pour leur dire quoi que ce soit au niveau du règlement, c'est donc aux gardiens que revient la responsabilité de la paix de la Cross Académie.
Est ce que les Night se retiendront de dévorer les Day, est ce que les barrières entre humains et vampires seront franchies ? Vous le saurez en jouant à Vampire Knight Guilty RPG !

Comme partout dans le monde, les fêtes de fin d'année approche. La ville s'illumine, les magasins sortes déjà les cadeaux pour Noël, tout le monde se prépare petit à petit à faire la fête et à offrir et recevoir des cadeaux.

Alors que pour la première année, la Cross Academy ouvre ses portes, accueillant l'élite japonaise plus précisément de Tokyo, un drame surgit en ville. Excité à l'idée d’entrer dans une luxueuse école et d'intégrer la Day Class, les jeunes filles ne prête pas attention à cette personne étrange qui les espionne la nuit... Sans s'y attendre, cette personne surgit de l'ombre et n'hésite pas à attaquer de jolie jeune fille. La police à beau informer la population, de faire attention la nuit car un psychopathe s'en prend au jolie jeune fille, les jeunes filles s'en moque, la seul chose qui compte, c'est la rentré dans la Cross Academy.

En moins d'une semaine, quatre demoiselle, se sont fait attaqué la nuit, sans s'y attendre et sans avoir vu l'agresseur. La seul chose qu'elle se rappel, c'est qu'on les a mordu dans le cou puis elle se sont réveillé à l'hôpital. Les deux petits trous dans la nuque prouve que ce psychopathe ce prend pour un vampire. Mais est-ce vrai ?

Rapidement, la presse créer deux rumeurs. L'un dit qu'un psychopathe, fan de vampire, se prend pour un être des ténèbres et qu'il mord ses victimes afin d'assouvir un désir malsains. Tandis que l'autre rumeur, parle de vrai vampire qui se cacherait à Tokyo.

La Cross Academy se retrouva mêler à toute cette histoire car quelques élèves vêtu de l'uniforme de l'academy, ont été vu sur les lieux, lors de la découverte des corps inconscient des jeunes filles.

La rumeur dit même que le "vampire" se cacherait dans l'academy. Est-ce vrai ?

Gardant secret le faite que chaque Night Class est un vampire, quelques soit le rang hiérarchique, la Cross Academy même sa propre enquête... mais essai de faire disparaître ses rumeurs à propos de ce "psychopathe ou ce vampire"...

Les quatre victimes furent rapidement accepté comme "élève" à l'Academy Cross, ce qui ne fit pas calmé les rumeurs à propos de l'academy. Mais pour faire effacé la mémoire des quatre jeunes filles, elles devaient intégrer l'école.

Ce que le directeur n'avait pas pensé, c'est qu'un groupe de jeune humain, fan de vampire, se rebelle face à la police ainsi que les journalistes. Se proclamant, "vampire des temps modernes" se groupe de jeune, de style plus ou moins gothique, cherche à découvrir qui est ce vampire (car ils croient vraiment que c'est un vampire et qu'il existe).

Qui serez-vous ? L'une des victimes ? L'un des vampires qui tente de calmer la rumeur ? Un jeune, fan de vampire ? Ou encore une futur victime qui est étudiante à l'Academy Cross ?